Fusarium oxysporum f. sp. Cubense RT4

El mayor enemigo de las musáceas parece haber llegado al continente americano

Por: Dr. Mauricio Rodriguez

Clasificación Taxonómica

Fungi, Dikarya, Ascomycota, Pezizomycotina, Sordariomycetes, Hypocreomycetidae, Hypocreales, Nectriaceae, Fusarium, Fusarium oxysporum

Descripción del hongo Fusarium y sus razas

Fusarium oxysporum es un hongo causante de la enfermedad denominada marchitez por Fusarium, que afecta la producción de muchos cultivos. Fusarium oxysporum (Schlect.) es un hongo cosmopolita que existe en muchas formas patogénicas, parasitando más de 100 especies botánicas de gimnospermas y angiospermas. Ese amplio rango de hospederos implica que F. oxysporum ha evolucionado mecanismos para superar las defensas de muchas plantas [1]. Es importante entender que esta especie de hongo forma un complejo de docenas de especies, variedades y más formas especiales, algunas benéficas y otras patogénicas. Entre las patogénicas, existen ciertas variedes específicas para diferentes huéspedes que infectan cultivos como la palma de aceite, el tabaco, el tomate, el pepino, la lechuga, los claveles, el algodón y el banano. De hecho, actualmente se subdivide al F. oxysporum en formas especiales de acuerdo con el huésped al que infectan y no según sus diferencias taxonómicas. F. oxysporum es un hemibiótrofo que ataca huéspedes susceptibles pero también es un saprófito facultativo que puede sobrevivir en tejido muerto durante largos periodos de tiempo.  

En este artículo destacamos al Fusarium oxysporum f.sp. cubense (Foc), que es la forma especial de este hongo que es causante de marchitez en la familia de plantas Musaceae, en la que se destacan el banano y el plátano y la familia Heliconeaceae, que incluye un número importante de plantas que se producen principalmente como ornamentales exóticas. Dentro de esta forma especial entonces, están las cepas (razas tropicales o RT) responsables del Mal de Panamá. Es importante entender que no todas las RT están necesariamente  relacionadas genéticamente, ya que no se conoce una fase sexual de reproducción de este hongo. Se piensa que las variaciones entre cepas se derivan de mutaciones [2]. 

Las cepas de razas tropicales de Foc se clasifican comúnmente en 4 razas de acuerdo con las variedades vegetales a las cuales infectan y causan enfermedad. La raza tropical 1 (RT1), puede causar enfermedad en los cultivares de banano Gros Michel, Pisang awak, Pome y Silk, entre otros. La RT2 infecta a los Bluggoe y otros cultivares de plátano relacionados. Las cepas de la RT3 principalmente afectan a heliconias pero también se han reportado algunas que pueden infectar a Gros Michel y Musa balbisiana. 

RT4

Y la raza RT4 que incluye aquellas cepas capaces de infectar al cultivar Cavendish, que es resistente a las cepas asociadas inicialmente con el Mal de Panamá en los años 1950s y que decimaron cultivos de Gros Michel alrededor del mundo. Más recientemente se ha avanzado en el conocimiento de la diversidad del hongo y las cepas se han venido clasificando también de acuerdo con grupos de compatibilidad vegetativa (VCG, por su sigla en inglés), basados en su habilidad para fusionar hifas y formar un heterocarión (célula somática que contiene dos o más núcleos de procedencia genética distinta). Cada VCG tiene sus propias características en términos de agresividad y de los cultivares que afecta más fácilmente. El VCG que se asocia con RT4 es el VCG01213/16 y que es reconocido como la mayor amenaza a la producción de banano a nivel global, dado su amplio rango de hospederos, letalidad y persistencia en el suelo. Los VCGs comparten los mismos alelos de los genes que controlan la formación del heterocarión. Dado que los alelos en cada locus deben ser idénticos para que los hongos sean vegetativamente compatibles, los aislamientos dentro de un mismo VCG deben ser derivados clonalmente. Así mismo, dado que una mutación en un mismo gen haría que hongos relacionados genéticamente sean vegetativamente incompatibles, hongos que comparten un mismo ancestro pueden encontrarse en diferentes VCGs.  Como se observa en el ejemplo mencionado, a cada VCG se le asignan códigos de cuatro a cinco dígitos. Los primeros tres dígitos identifican la forma especial de la especie, como 012 para la f.sp. cubense específica de banano. 

Foto tomada de fusariumwilt.org 

Distribución Geográfica e histórica 

La Fusariosis del banano es una enfermedad fúngica letal que fue la primera enfermedad del banano que se propagó globalmente en la primera mitad del siglo XIX. La epidemia se inició en Centroamérica en el cultivar susceptible de banano Gros Michel, el cual dominaba en esa época el comercio de exportación global. En los años 1950s, Gros Michel fue reemplazado con los cultivares resistentes Cavendish. Al final de los años 1980s, la cepa perteneciente a la llamada raza tropical 4, a la cual son susceptibles los Cavendish, fue aislada de muestras en Taiwan. Desde entonces se ha propagado a través de Asia, llegó a Africa en 2013 y, aparentemente, ha alcanazado al continente americano en 2019. 

Aunque la enfermedad de Panamá probablemente se originó en el sureste asiático, el primer registro de la enfermedad se realizó en Australia en 1874 y luego reportada en Panamá en 1890. Específicamente, la enfermedad causada por la RT4 se observó por primera vez en Taiwan en 1967 en cultivares Cavendish. A comienzos de los 1990s se estableció claramente la vulnerabilidad de los cultivares Cavendish a la RT4, cuando la marchitez por Fusarium acabó con plantaciones enteras en Indonesia y Malasia. Ya para el final de los años 2000s, la RT4 se había encontrado, además de en Taiwan y Malasia, en Indonesia, en China, en Filipinas y Australia. Desde 2012 y 2013, se identificó en Omán y Jordán, respectivamente, y en el mismo año ya se identificó en una plantación exportadora en Mozambique. En 2015 se reportó en Australia, en Líbano y Pakistán. En 2017, RT4 se reportó en Laos y Vietnam. En 2018 se confirmó su presencia en Myanmar, India y en Israel [3]. A mediados de 2019, se reportó su presencia en una plantación en la península de La Guajira, en Colombia, como primer caso de RT4 en el continente americano [4]. 

En junio de 2019, el personal de una gran plantación de bananos colombianos detectó síntomas sospechosos en los árboles y alertó a la autoridad fitosanitaria nacional (ICA). Después de que una prueba inicial de reacción en cadena de la polimerasa para el ADN del hongo diera positivo, el Instituto Colombiano Agropecuario, ICA, lanzó su plan de contingencia, cerrando cuatro granjas y destruyendo todas las plantas dentro de 10 metros de muestras que dieron positivo. Los funcionarios del ICA también establecieron puestos de control para desinfectar vehículos y botas y ampliaron la vigilancia de enfermedades en otras 1100 hectáreas. Hasta ahora, las muestras de la zona más amplia han vuelto negativas.

Para confirmar la presencia de RT4, las muestras de las cuatro granjas fueron analizadas por la Universidad de Wageningen y KeyGene, una empresa de fitomejoramiento también en Wageningen; que esperan tener la secuencia del genoma de la cepa en agosto. 

La secuencia también puede arrojar luz sobre los orígenes del hongo y cómo llegó a Colombia. Fusarium se propaga en gran medida por suelo contaminado y materiales vegetales infectados. Es posible que la cepa llegara con maquinaria agrícola del extranjero, o fuera transportada por trabajadores agrícolas o turistas ambulantes. Las hojas de banano, utilizadas para envolver alimentos en muchos países, son otra posible ruta de infección. (Los propios bananos no propagan la enfermedad [5]).

¿Cómo actúa el hongo, o cuáles son los daños que le causa al cultivo?

El hongo entra a la planta a través de las raíces y coloniza el sistema vascular del xilema bloqueando el flujo de agua y nutrientes. La progresión de la enfermedad resulta en el colapso de las hojas en el pecíolo, la rajadura de la base del pseudotronco y, eventualmente, la muerte de la planta. Una vez que se ha establecido en un cultivo, el hongo persiste en el suelo por un periodo de tiempo indefinido y no puede ser manejado usando plaguicidas químicos. La solución mejor adaptada para la continua producción de banano en suelos infestados con el hongo es el reemplazo de cultivares susceptibles por resistentes [6].

Hospederos, Síntomas y Diagnóstico de la Infección  

Además de los cultivares Cavendish, RT4 afecta a los cultivares susceptibles a las razas 1 y 2, así como a cultivares hasta ahora no afectados como, 'Barangan' (subgrupo Lakatan, grupo genómico AAA) y 'Pisang Mas'. Hasta ahora se ha asumido que, además del banano, los cultivares de plátano también son susceptibles. Sin embargo, en este momento el único material similar al plátano que ha sido evaluado contra RT4 ha sido de híbridos producidos por productores. El primer tamizaje en campo de estos dos subgrupos se llevó a cabo en 2011-2012 en Filipinas utilizando las accesiones del banco de germoplasma del ITC [7]. La mayoría de las accesiones probadas fueron ligeramente susceptibles. A excepción de la accesión del plátano 'Obubit Ntanga' que todavía estaba libre de síntomas después de 10 meses (un tiempo relativamente corto dada la naturaleza perenne de la mayor parte de la producción de banano), la incidencia de la enfermedad fue inferior al 5%, con la excepción de 'Ibwi', para el que la incidencia de enfermedad fue del 29%. Sin embargo, la ploidía de la accesión de ITC llamado Ibwi (2x/3x) sugiere que el material probado podría no ser el cultivar 'Ibwi' endémico de Africa [8].

Fotos de instazu.com

El programa de mejoramiento de banano de la Fundación Hondureña de Investigación Agropecuaria (FHIA) ha producido híbridos resistentes a las razas 1 y 4, mientras que el Taiwan Banana Research Institute (TBRI) ha lanzado variantes de cultivo de tejido Giant Cavendish (GCTCV) que son parcialmente resistentes a RT4 [9]. 

En ensayos de campo realizados en China, FHIA-01, FHIA-02, FHIA-18, FHIA-25, Pisang Jari Buaya, Rose (AA), y en menor medida GCTCV-119 y FHIA-03, han mostrado resistencia a RT4 [10]^,[11]. En un ensayo de campo realizado en Filipinas, sólo el 1% de las plantas GCTCV-219 exhibieron síntomas de marchitamiento de Fusarium en el segundo ciclo de cultivo, mientras que ninguna de las plantas del cultivar Cardava (subgrupo Saba) lo hizo [12], demostrando que hay opciones científicas para reemplazo de cultivos, aunque faltan estudios de productividad y comerciales. 

Foto tomada de: fusariumwilt.org

Opciones de Manejo y Prevención de la Marchitez del Banano

Al igual que sucede con otras cepas y razas de Foc, la RT4 no puede controlarse con fungicidas y tampoco puede erradicarse del suelo con fumigantes. Las opciones que se han estudiado con mayor interés han sido las de control biológico y la composición de la microflora y factores abióticos del suelo que puedan suprimir el crecimiento del hongo patógeno [13].

Figura 1.El suelo es el hábitat de todos los organismos involucrados en enfermedades originadas en el suelo, tales como la Marchitez por Fusarium. Las condiciones fisicoquímicas del suelo controlan los recursos disponibles para estos organismos y pueden influenciar la severidad de la enfermedad.  Tomado de Orr & Nelson, 2018.  

También se han estudiado otras opciones de manejo agronómico como la rotación de cultivos con otros diferentes al banano y que puedan tener actividad antifúngica, como el ajo, la cebolla, el cebollin y especies relacionadas. Ejemplos de esto se encuentran en China, donde agricultores han venido creciendo banano en presencia de FocRT4 rotando este cultivo con el de puerro chino, que también se ha usado como cultivo intercalado [14].  

No obstante las opciones descritas, la solución mejor adaptada al cultivo de banano en suelos contaminados con Foc es el reemplazo de cultivares susceptibles por otros resistentes. Sin embargo, dado el amplio rango de hospederos del TR4, su virulencia y su persistencia en el suelo, la mejor herramienta es la prevención. 

Desde el reporte inicial de su hallazgo en Colombia en junio de 2019, el ICA emprendió un plan de contingencia para tratar de detener el avance del hongo a otras regiones del país, en especial a la región bananera del Urabá, emitiendo y modificando resoluciones oficiales para asegurar el despliegue de recursos financieros y no financieros para contener su propagación. Hasta la fecha (agosto de 2019), el ICA ha: erradicado 168.5 de las 175 hectáras afectadas y en cuarentena; implementado medidas de bioseguridad; reforzado el control en puertos y puestos de frontera; restringido la movilización en fincas en cuarentena; instalado nuevos pediluvios y puntos de lavado y desinfección de maquinaria, equipos y contenedores en las plantaciones; desinfectado contenedores y otros materiales para exportaciones; implementado vigilancia, rastreo y toma de muestras dentro y fuera de áreas de cuarentena [15]. 

Es fundamental tener claridad sobre la importancia de la prevención para lograr minimizar el riesgo de propagación de esta infección. Aunque RT4 es reconocido como una amenaza seria al cultivo del banano a escala global [16], pocos países han adelantado planes para prevenir la llegada del hongo a sus territorios. A la fecha actual (agosto de 2019) solo tres de los dieciseis países que han registrado presencia de RT4 han tomado medidas para contener la infección cuando se detectó inicialmente en un área: Australia en 2015, Israel en 2016 y Colombia en 2019 [17]^,[18]. 

Cada país debe tomar, entre otras, las siguientes medidas de prevención: 

• Designar a RT4 como una peste de cuarentena
• Desplegar sistemas de monitoreo para detectar tempranamente incursiones del patógeno
• Emitir resoluciones que permitan a la autoridad nacional competente intervenir rápidamente para: intervenir cultivos, conducir inspecciones, colectar muestras, destruir plantas infectadas. 
• También existen planes genéricos de contingencia, como es el caso del “Plan de contingencia ante un brote de la raza 4 tropical de Fusarium oxysporum f. sp. cubense en un país de la región del OIRSA”, desarrollado en 2013 por esa organización para sus países miembro que incluyen a Belize, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, México, Nicaragua, Panama y República Dominicana. Consultar aquí

A nivel de plantaciones y fincas se pueden implementar medidas de contención (para mantener el patógeno dentro) y exclusión (para mantener el patógeno fuera). Algunas medidas de contención  ya se han enunciado. Entre las medidas de exclusión están el control del acceso de personas y vehículos no esenciales para la operación de la plantación, barreras físicas, zonas de desinfección, cambio de ropa y zapatos, etc. 

Existen, diferentes iniciativas para combatir esta peste. Por ejemplo, en Holanda se ha comenzado a comercializar un inóculo de biomasa que ayuda al proceso de Desinfestación de Suelo Anaeróbica (ASD, por su sigla en inglés) que se utiliza con buenos resultados en cultivos de lechuga infestados con otras razas de Fusarium [19]. También se han obtenido cultivares Cavendish resistentes a RT4 a través de mejoramiendo por ingeniería genética en Australia, donde han obtenido un par de variedades que después de 3 años seguían siendo totalmente resistentes al patógeno [20]. Como en muchos otros casos, solamente gracias a la inversión en ciencia y tecnologías podremos acercarnos a o alcanzar soluciones definitivas a este reto tan importante de la agricultura. Necesitamos entender mejor la genética del cultivo y mejorar la diversidad genética del mismo. Mientras continuemos cultivando variedades que son susceptibles a este patógeno será muy costoso tratar de controlar la enfermedad. La solución debe, entonces, involucrar el esfuerzo conjunto de agricultores, gobiernos y el sector industrial.

Para entender un poco mejor el impacto que puede tener la llegada de esta enfermedad a nuestra región, los invitamos a leer el siguiente artículo Plantaciones de banano en alerta,  Mal de Panamá asecha a América Latina.

 Pueden dirigir preguntas y comentarios a mrodriguez@www.croplifela.org

Fuentes:

[1] Bosland, P.W. Fusarium oxysporum, a Pathogen of Many Plant Species. Adv. Plant Path. 6, 281-289. 1988. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-033706-4.50023-2

[2] https://www.promusa.org/Fusarium+oxysporum+f.+sp.+cubense. ProMusa, Consultado en Agosto de 2019. 

[3] https://www.promusa.org/Tropical+race+4+-+TR4.ProMusa. Consultado en Agosto de 2019. 

[4] ICA amplía y refuerza las medidas, que ya venía implementando, para atender la presencia de Fusarium R4T en cultivos de banano en La Guajira. ICA Noticias, 08 de agosto de 2019. https://www.ica.gov.co/noticias/ica-amplia-y-refuerza-las-medidas-que-ya-venia-im. 

[5] Sabine Galvis. Colombia confirms that dreaded fungus has hit its banana plantations. Science Magazine. AAAS. 12 de agosto de 2019. https://www.sciencemag.org/news/2019/08/colombia-confirms-dreaded-fungus-has-hit-its-banana-plantations.

[6] https://www.promusa.org/Fusarium+wilt. ProMusa. Consultado en Agosto de 2019. 

[7] https://www.genebanks.org/genebanks/biodiversity-international/  International Musa Germplasm Transit Centre. Biodiversity International. 

[8] https://www.promusa.org/Tropical+race+4+-+TR4. ProMusa. Consultado en Agosto de 2019. 

[9] Growing Cavendish in the presence of TR4. Edición de 10 de diciembre de 2012 de InfoMus@'s News and análisis. 

[10] Huang, B.Z., Xu, L.B. and Molina, A.B. 2005. Preliminary evaluation of IMTP-III varieties and local cultivars against Fusarium wilt disease in southern China. Proceedings of the 3rd BAPNET Steering Committee.  Reunión en Guangzhou, China en 23-26 de noviembre de 2004. 

[11] A.B. Molina, V.N. Roa, I. Van den Bergh and K.H. Borromeo (Eds). Advancing Banana and Plantain R&D in Asia and the Pacific, Vol. 13:187-191. INIBAP, Los Baños, Laguna, Filipinas.

[12] Varietal Resistance Evaluation of Cavendish Somaclones to Fusarium Wilt caused by Fusarium oxysporum f.sp. cubense, Tropical Race 4, poster presentado en el Simposio Internacional de Banana 2012 en Taiwan. 

[13] Ryan Orr, Paul N. Nelson. Impacts of soil abiotic attributes on Fusarium wilt, focusing on bananas. App. Soil Eco. 132, 20-33, 2018. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2018.06.019 

[14] Nadarajah, H. et al. Effects of genotype and intercropping with Chinese chives (Allium tuberosum) on Fusarium wilt tropical race 4 in banana. Acta Horticulturae 1114, p.153-160, 2016. https://doi.org/10.17660/ActaHortic.2016.1114.22 

[15] ICA amplía y refuerza las medidas, que ya venía implementando, para atender la presencia de Fusarium R4T en cultivos de banano en La Guajira. ICA Noticias, 08 de agosto de 2019. https://www.ica.gov.co/noticias/ica-amplia-y-refuerza-las-medidas-que-ya-venia-im

[16] LUCHAR CONTRA LA MARCHITEZ POR FUSARIUM DEL BANANO. FAO, 2016. https://www.fao.org/3/a-i5874s.pdf

[17] https://www.promusa.org/Tropical+race+4+-+TR4. ProMusa. Consultado en Agosto de 2019. 

[18] ICA amplía y refuerza las medidas, que ya venía implementando, para atender la presencia de Fusarium R4T en cultivos de banano en La Guajira. ICA Noticias, 08 de agosto de 2019. https://www.ica.gov.co/noticias/ica-amplia-y-refuerza-las-medidas-que-ya-venia-im 

[19] Willemien Runia. Management of Fusarium oxysporu m f.sp cubense (Foc-TR4) from banana by anaerobic soil disinfestation (ASD). Praktijkonderzoek Plant & Omgeving, Lelystad, The Netherlands. 2014.

[20] James Dale, et al. Transgenic Cavendish bananas with resistance to Fusarium wilt tropical race 4. Nature Communications volume  8, Article number: 1496, 2017.